Ennen taoiseachiksi tuloaan Ahern oli jäsenenä myös muutamassa muussa hallituksessa. Tultuaan Dáil Éireanniin (Irlannin parlamentti) 1977 hänestä tuli 1987 työministeri Charles Haugheyinn hallituksessa. Tässä työssä hän oli aina vuoteen 1991, jolloin hänestä tuli valtiovarainministeri Albert Reynolds hallituksessa. Vuonna 1994 Ahern jäi Fianna Fáilin jäsenenä pois John Brutonin johtamasta Fine Gaelinin, Labour ja Democratic Leftin koalitiohallitukestana. Marras- ja joulukuussa 1994 Ahern ehti olla jonkin aikaa tánaiste (varapääministeri) Reynoldsin hallituksessa.
Taoiseachina Ahern on ollut erittäin suosittu. Hän on taoiseachina ollut aktiivisesti mukana mm. Pohjois-Irlannin rauhanprosessissa ja on allekirjoittanut Pitkänperjantain sopimuksen.
